Le nom de cette avenue rappelle le souvenir du fief de Monceaux, situé dans la partie ouest de Sillery. À l'origine, cette partie du territoire avait été concédée aux Hospitalières. Vers 1640, on y trouve un hôpital et des habitations destinées aux Algonquins. La crainte des attaques des Iroquois incite toutefois les Hospitalières à retourner à Québec quelques années plus tard. En 1649, elles vendent leur terre de Sillery à Anne Gasnier, veuve de Jean Clément de Vaux, seigneur de Monceaux. Celle-ci reconvertit l'hôpital en manoir et y réside avec son gendre, Denis-Joseph Ruette d'Auteuil. La terre de Monceaux est érigée en arrière-fief en 1656, quoique madame de Monceaux n'habite plus les lieux depuis 1650. Plus tard, la propriété passe à son gendre et elle reste dans la famille d'Auteuil jusqu'à la Conquête. Un vétéran de l'armée de Wolfe, Murdock Stuart, se porte acquéreur d'une bonne partie du domaine en 1785. Le manoir et les bâtiments adjacents, qui à l'époque ne sont plus que ruine, auraient été démolis vers 1800.

Ancien toponyme
L'avenue De Monceaux portait à l'origine le nom de place de Monceaux, adopté vers 1947.