Le quartier de l'Aéroport doit son nom à la présence de l'aéroport international Jean-Lesage sur son territoire.

Les voies désignées par les noms de 2e, 3e, 4e, 5e, 6e, 7e, 8e avenue de l'Aéroport de même que par les noms de 5e, 6e, 7e, 8e, 9e rue de l'Aéroport desservent le territoire de l'aéroport international Jean-Lesage, de juridiction fédérale. Ces toponymes ont été adoptés dans le cadre de l'harmonisation des noms de rues, rendue nécessaire par le regroupement municipal du 1er janvier 2002.

La route de l'Aéroport, qui dessert notamment l'aéroport international Jean-Lesage, est connue sous ce nom depuis les années 1940. Elle était déjà appelée ainsi à Sainte-Foy lorsque la Ville de Québec a adopté cette dénomination en 1983. En 2006, le toponyme a été étendu à l'avenue de l'Église de l'ancienne ville de Val-Bélair.

Entre 1938 et 1941, le Groupe Transcontinental fait ouvrir deux pistes d'atterrissage sur le plateau de L'Ancienne-Lorette. L'aéroport sert de base militaire pendant la Deuxième Guerre mondiale, pour être administré ensuite par le ministère canadien des Transports. En 1957, on construit un bâtiment abritant une aérogare, un centre de télécommunications et des bureaux. Un nouveau terminal le remplace en 1973. Entre-temps, en 1971, ce secteur de L'Ancienne-Lorette a été annexé à Sainte-Foy. Au fil des années, l'aéroport est agrandi et réaménagé, les installations et les voies d'accès sont améliorées. En 1993, on lui donne le nom de Jean-Lesage en hommage à l'ex-premier ministre du Québec. Trois ans plus tard, au terme d'une longue campagne de travaux, l'aéroport acquiert un statut international. Depuis 2000, la Société aéroportuaire de Québec en assure la gestion et le développement. On a inauguré une nouvelle aérogare en 2008.

Anciens toponymes
Les 2e, 3e, 4e, 5e, 6e, 7e, 8e avenues de l'Aéroport portaient auparavant les noms de 2e, 3e, 4e, 5e, 6e, 7e, 8e Avenue; les 5e, 6e, 7e, 8e, 9e rues de l'Aéroport portaient auparavant les noms de 5e, 6e, 7e, 8e, 9e Rue.

La route de l'Aéroport, dans les anciennes villes de Québec et de Sainte-Foy, a porté différents noms, entres autres : route Principale et chemin de la Grande-Ligne, lequel semble avoir été utilisé concurremment avec route Pageot, route Hamel et route Poulin. Le chemin de la Grande-Ligne constituait la ligne de séparation entre les seigneuries de Gaudarville et de Saint-Gabriel, d'où son appellation. La route Hamel avait été nommée ainsi en l'honneur de Charles Hamel, propriétaire et résidant de L'Ancienne-Lorette. La route Pageot tenait son nom de Charles-Ed. Pageot qui possédait vraisemblablement des terres dans ce secteur, comme semble l'indiquer une carte de 1862. Quant à la route Poulin, elle devait son nom à une famille qui possédait des terres sur lesquelles elle a été tracée.

Le 6 février 2006, dans le cadre de l'harmonisation des noms de rues, rendue nécessaire par le regroupement municipal du 1er janvier 2002, le toponyme « route de l'Aéroport » a été étendu à l'avenue de l'Église Nord et Sud (dans l'ancienne ville de Val-Bélair), ainsi dénommée le 9 septembre 1969 en remplacement de route de l'Église, nom adopté le 17 juillet 1954. La route de l'Église avait été appelée ainsi parce qu'elle passait devant l'église de Saint-Gérard-Majella construite en 1909, trois ans après la fondation de la paroisse du même nom, aujourd'hui Saint-Martin-de-Val-Bélair. Avant 1954, la route de l'Église était connue sous le nom de chemin de la Grande-Ligne ou montée de la Grande-Ligne, appelée aussi Grande Ligne Guénette. Cette voie marquait jadis la séparation entre les seigneuries de Gaudarville et de Saint-Gabriel, d'où la « Grande Ligne ». La « montée » faisait allusion à la route orientée nord-sud qui menait d'un rang à l'autre. Quant au nom Guénette, il s'agissait vraisemblablement du patronyme d'un ancien propriétaire terrien.