Le nom de l'avenue Saint-Michel perpétue celui d'un rang ouvert à la fin du 17e siècle dans la partie nord de la seigneurie de Beauport. Pour développer son fief, en effet, Joseph Giffard (1645-1705), deuxième seigneur de Beauport, concède des terres au-delà du premier rang, entièrement occupé. Le rang Saint-Michel est ouvert à la colonisation vers 1668 et on y dénombre 14 familles en 1721. Le nom du rang aurait été attribué par Joseph Giffard en l'honneur de sa première femme, Michèle-Thérèse Nau.

Le parc Saint-Michel, situé le long de la rue Narcisse-Roy, tient son nom de l'archange saint Michel, le plus grand des anges, présenté dans l'Apocalypse comme le vainqueur du dragon et considéré comme le protecteur de l'Église catholique et le patron de la France. C'est à lui que Pierre de Puiseaux dédie la terre qu'il obtient en janvier 1637 à la limite de la seigneurie des Jésuites à Sillery, du côté est de la pointe dite à Puiseaux. L'anse qui borde la concession prendra aussi le nom de Saint-Michel. À leur tour, les Jésuites de la mission Saint-Joseph, sur le chemin du Foulon, adoptent ce vocable pour la chapelle qu'ils font construire en 1647 grâce aux dons des héritiers de Michel de Marillac (1563-1632), garde des Sceaux sous Louis XIII. Ils veulent ainsi honorer le saint patron de leur bienfaiteur.

La terre de Saint-Michel passe à Charles Legardeur de Tilly en 1648. Sensiblement agrandie, elle est érigée en fief et seigneurie en 1660. Le Séminaire de Québec l'acquiert une quinzaine d'années plus tard, mais ne commence à accorder des concessions qu'au 19e siècle. La partie sud-ouest fait place au cimetière Mount Hermon en 1848, tandis que la partie nord-ouest devient le domaine St. Michael, où sera édifiée en 1854 l'église anglicane St. Michael. William Sheppard achète par la suite le secteur sud-est (Woodfield), site du futur « village » de Bergerville. Le terrain restant est cédé aux Sœurs de Sainte-Jeanne-d'Arc en 1919.

Au 20e siècle, on puisera à nouveau dans la tradition instaurée au Régime français en donnant le nom de Saint-Michel à la rue ouverte en 1922 (auj. la rue de Bergerville) à l'endroit où coulait jadis le ruisseau de Belleborne. Enfin, en 1960, l'église de Saint-Colomb inaugurée en 1854 est rebaptisée Saint-Michel-de-Sillery en souvenir de la chapelle des Jésuites.

Ancien toponyme
L'avenue Saint-Michel était connue depuis le 17e siècle sous le nom de rang Saint-Michel.